普通的小學5年級學生天野景助，某日他跟在最近總是晚歸的姐姐夏芽身後，來到了夏芽他們結成的妖怪偵探團的事務所。

景助不相信幽靈、UFO的存在，更不用説妖怪了。

可是在得知夏芽他們的秘密以後，他就捲入了一系列不可思議的奇怪事件之中。

該作故事接續前作《妖怪手錶》TV動畫版的世界觀，以30年後的櫻花新城為舞台，描述夏芽一行人面臨各種不可思議的靈異現象以及妖魔威脅，藉由妖怪手錶之力將之解決或擊退。